永禄3年（1560年）の長尾景虎（後の上杉謙信）の関東出兵によって、関東地方の様相は激変する。関東管領上杉憲政を奉じて関東に出陣してきた長尾景虎は、上野国国内の北条方の諸城を鎧袖一触に粉砕すると、永禄4年（1561年）には、関東全域に檄をとばし、北条討伐の軍を起こす。その檄に応じて参集してきた関東の諸将を率いて北条氏の本拠地である小田原城に進み、これを包囲するなどした。そして、上杉憲政から上杉の苗字と関東管領職を譲られ、長尾景虎を改めて上杉政虎（その後輝虎、謙信と改名）と名乗った。小山氏ではこれに対応して、反北条であった高朝の主導のもと、上杉軍に参加し、足利晴氏の嫡子の足利藤氏の公方就任にともない、上杉謙信・足利藤氏の関東支配に参加した。上杉謙信の関東出兵によって関東には足利藤氏・上杉謙信という支配体制と、足利義氏・北条氏康という支配体制が並存するようになる。結果、小山氏もそれらの対立に巻き込まれる。高朝の三男で、秀綱の弟で結城氏を継いだ結城晴朝は結城氏の方針である足利義氏・北条氏康体制支持を明確にし、小山高朝、秀綱路線と対立することになる。
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上杉氏と北条氏の対立の中で、小山氏は翻弄されていく。上杉謙信が関東に進出してくると、上杉氏に従い、上杉謙信が越後に帰国すると、北条氏の攻勢に怯え屈服するという状況が続いた。このころの小山氏は平安時代以来の名門の力も、鎌倉時代の武門の誇りも失われていた。当主秀綱も明確な方向性を見出せない状況が続き、家臣団も北条派と上杉派に分かれるなど、小山氏の惣領制度、支配体制にも大きな問題が生じていた。